Les princesses Celestia et Luna décident de se retirer et de confier le règne d'Equestria à Twilight Sparkle et ses amies, ce qui plonge Twilight dans un profond doute. Pendant ce temps, un ancien ennemi rassemble une légion de personnages maléfiques pour conquérir Equestria, mettant Twilight Sparkle et les autres membres du groupe des Mane Six au défi d'intervenir et de sauver la situation.